Ambientata 10 anni dopo gli eventi di DMC3 (quello che si vede nel filmato speciale non è mai avvenuto). Dopo aver passato dieci anni chiuso all'Inferno, Vergil viene rimandato da alcuni demoni sulla Terra alla ricerca di una spada leggendaria, che secondo quanto si dice ha il potere di spalancare definitivamente le Porte degli Inferi. Accompagnato da Magornak, uno strano demonietto che lo segue da due anni, una volta nel mondo degli umani si appresta a portare a termine la sua missione il più velocemente possibile, nonostante il rischio di doversi nuovamente scontrare con Dante, ma la situazione si rivelerà più complicata del previsto...
[Avvertimenti: rating per la presenza di scene abbastanza sanguinose, shonen-ai (VergilxDante/DantexVergil), possibili spoiler, i personaggi potrebbero essere un po' OOC, soprattutto Vergil...]